Swoją karierę piłkarską Kristoffer Ajer rozpoczął w norweskim klubie Rælingen FK. W 2012 roku dołączył do klubu Lillestrøm. W 2014 roku przeszedł do IK Start. 19 lipca zadebiutował w seniorskiej drużynie w wygranym 2:1 meczu z FK Bodø/Glimt. W wieku 16 lat był kapitanem drużyny w meczu przeciwko Lillestrøm. Stał się najmłodszym kapitanem w historii norweskiej Tippeligaen.
W styczniu 2016 klub Celtic Glasgow ogłosił, że Kristoffer Ajer od czerwca zostanie zawodnikiem szkockiego klubu[3].