Fotosynteza C4

Z Wikipedii, wolnej encyklopedii
Skocz do: nawigacji, wyszukiwania

Fotosynteza C4, cykl Hatcha-Slacka, cykl Kortschacka-Hatcha-Slacka – rodzaj fotosyntezy, w której dodatkowy mechanizm wiązania dwutlenku węgla poprzedza cykl cykl Calvina-Bensona. Rośliny posiadające zdolność wiązania CO2 do fosfoenolopirogronianu określane są nazwą rośliny typu C4. Pierwszym trwałym produktem wiązania jest związek o czterech atomach węgla – szczawiooctan. Rośliny te wykształciły mechanizmy anatomiczne i fizjologiczne pozwalające na zwiększenie stężenia CO2 w komórkach, w których zachodzi cykl Calvina-Bensona. W efekcie nie obserwuje się zachodzenia u tych roślin fotooddychania, związanego z reakcją oksygenacji RuBP katalizowaną przez Rubisco. Reakcje fotooddychania są przyczyna strat energii u roślin C3. Rośliny C4, pomimo konieczności zużycia dodatkowej energii w postaci ATP, cechują się większą wydajnością fotosyntezy i szybszą produkcją biomasy. Większość roślin typu C4 występuje w klimacie gorącym, gdzie energia słoneczna nie jest czynnikiem limitującym, a mechanizm koncentracji CO2 umożliwia sprawną asymilację przy przymkniętych aparatach szparkowych i szybki wzrost przy niewielkim zapotrzebowaniu na wodę.

Liście roślin o fotosyntezie typu C4 zawierają komórki mezofilowe o cienkich ścianach, komórkowych te zawierające chloroplasty – M i komórki pochew okołowiązkowych o grubych ścianach komórkowych także zawierające chloroplasty – BS, otaczające wiązkę przewodzącą – W, oraz komórki epidermy – E nie zawierające chloroplastów.
Fotosynteza typu C4. OAA – szczawiooctan, C4 – związek czterowęglowy – jabłczan lub asparaginian, PGA – fosfoglicerynian, PEP – fosfoenolopirogronian

Przystosowania anatomiczne polegają na zróżnicowaniu komórek zaangażowanych w wiązanie CO2 na komórki mezofilu oraz komórki pochew okołowiązkowych. Komórki pochew okołowiązkowych posiadają grubą ścianę komórkową, zwykle wysyconą suberyną, dzięki czemu ściana komórkowa jest w bardzo małym stopniu przepuszczalna dla gazów[1]. Proces wiązania CO2 zachodzi dwukrotnie. Po wniknięciu do komórek mezofilu przez aparaty szparkowe, dwutlenek węgla przyłączany jest do fosfoenolopirogronianu. W reakcji tej powstaje związek czterowęglowy – szczawiooctan. Jest on w zależności od gatunku rośliny przekształcany do asparaginianu lub jabłczanu i w tej postaci przenoszony do komórek pochew okołowiązkowych. Tam zachodzi reakcja dekarboksylacji i wydzielenie CO2, który jest włączany do cyklu Calvina-Bensona. Cykl ten zachodzi tylko w komórkach pochew okołowiązkowych, gdzie stężenie CO2 przekracza 10-20 razy stężenie CO2 w komórkach mezofilu.

Brak cyklu Calvina-Bensona w komórkach mezofilowych związany jest z brakiem enzymu, przyłączającego CO2 do cząsteczki rybulozo-1,5-bisfosforanu (RuBP) określanego nazwą karboksylaza oksygenaza rybulozo-1,5-bisfosforanu (RuBisCO). Enzym ten może katalizować także reakcję przyłączenia do RuBP tlenu, gdyż tlen i dwutlenek węgla konkurują o centrum aktywne RuBisCO. Proces ten nosi nazwę fotooddychania i obniża wydajność fotosyntezy roślin C3. Dzięki zwiększonemu stężeniu CO2 w komórkach pochew okołowiązkowych proces fotooddychania jest zahamowany, a tym samym wydajność fotosyntezy roślin C4 jest wyższa niż roślin C3. Jednak nakład energetyczny na związanie jednej cząsteczki CO2 jest większy niż u roślin C3.

Rośliny typu C4 podzielono na trzy podtypy:

  • Podtyp NADP-ME,
  • Podtyp NAD-ME,
  • Podtyp PEP-CK.

Podstawą wydzielenia trzech podtypów jest enzym odpowiedzialny za przeprowadzenie reakcji dekarboksylacji w komórkach pochew okołowiązkowych. Jest to odpowiednio: enzym jabłczanowy zależny od NADP, enzym jabłczanowy zależny od NAD i karboksykinaza fosfoenolopirogronianu (PEP-CK).

Spis treści

[edytuj] Podtyp NADP-ME

Schemat fotosyntezy roślin C4 podtypu NADP-ME; PEP-fosfoenolopirogronian, OAA-szczawiooctan

U roślin podtypu NADP-ME CO2 wiązany w komórkach mezofilowych przekształcany jest do szczawiooctanu, który następnie ulega redukcji w chloroplastach. Enzymem odpowiedzialnym za redukcję jest dehydrogenaza jabłczanowa (MDH) zależna od NADP, a powstały jabłczan transportowany jest do chloroplastów komórek pochew okołowiązkowych. Tam ulega dekarboksylacji przeprowadzanej przez enzym jabłczanowy (ME) zależny od NADP, prowadzącej do powstania: cząsteczki CO2 włączanej do cyklu Calvina przez Rubisco, cząsteczki NADPH służącej do redukcji 3-PGA powstającego w cyklu Calvina oraz cząsteczki pirogronianu. Pirogronian jest transportowany do komórek mezofilowych i przekształcany do PEP w chloroplastach przy udziale ATP i dikinazy pirogronianowej[2]. W ten sposób cykl zostaje zamknięty. Większość gatunków zaliczanych do podtypu NADP-ME posiada ograniczoną zdolność produkcji NADPH w chloroplastach komórek pochew okołowiązkowych, związaną z agranalnością chloroplastów i znikomą zawartością fotosystemu II[3][4] [5]. Dlatego około połowy 3-PGA powstającego w cyklu Calvina musi zostać przetransportowane do komórek mezofilowych, gdzie ulega redukcji[6]. Asymilacja CO2, u NADP-ME jest zależna od jabłczanu i powiązanej z nim stechiometrycznej produkcji pirogronianu. Wykazano także, przynajmniej dla kukurydzy, że asparaginian stymuluje zależną od jabłczanu asymilację CO2, prawdopodobnie poprzez stymulację pobierania jabłczanu przez chloroplasty[7]. Znaczący może być też udział asparaginianu w przenoszeniu CO2. Około 25% CO2, może pochodzić z dekarboksylacji asparaginianu u roślin podtypu NADP-ME. Istnieje, prawdopodobnie, zależność między zawartością fotosystemu II, a ilością transportowanego do komórek pochew okołowiązkowych asparaginianu u roślin podtypu NADP-ME [8] Większy udział transportu z udziałem asparaginianu wiązałby się z większą zawartością fotosystemu II[9].

[edytuj] Podtyp NAD-ME

Schemat fotosyntezy roślin C4 podtypu NAD-ME; Asp-asparaginian, PEP-fosfoenolopirogronian,Ala-alanina, PGA-fosfoglicerynian

U roślin podtypu NAD-ME głównym związkiem odpowiedzialnym za transport CO2 do komórek pochew okołowiązkowych jest asparaginian. Asparaginian tworzony ze szczawiooctanu w cytozolu komórek mezofilowych transportowany jest do mitochondriów komórek pochew okołowiązkowych. Mitochondria przekształcają asparaginian do CO2 i pirogronianu poprzez reakcje biochemiczne powiązane przez pary NAD+/NADH i 2-oxoglutaran/glutaminian [10]. Pirogronian jest transportowany z mitochondriów do cytozolu i przekształcany do alaniny przez aminotransferazę alaniny[11]. Cześć pirogronianu może być utleniana w mitochondriach jednak nie jest to ilość większa niż 3-4% węgla przepływającego przez trzywęglowe komponenty. Alanina transportowana jest do komórek mezofilowych i powtórnie przekształcana do pirogronianu i PEP. W mniejszych ilościach może być również syntetyzowany w komórkach mezofilowych jabłczan i po przeniesieniu do mitochondriów komórek pochew okołowiązkowych również ulegać dekarboksylacji. Taki cykl nie przekracza 10% przepływu węgla[12]. Fotosynteza podtypu NAD-ME związana jest z większą liczbą mitochondriów w komórkach pochew okołowiązkowych. Chloroplasty komórek pochew okołowiązkowych roślin należących do podtypu NAD-ME wydzielają O2 po podaniu HCO3- lub 3-PGA, gdyż posiadają grana z funkcjonalnym fotosystemem II[13].

[edytuj] Podtyp PEP-CK

Schemat fotosyntezy roślin C4 podtypu PEP-CK; Ala-alanina, Asp-asparaginian, OAA- szczawiooctan, PEP-fosfoenolopirogronian, PGA-fosfoglicerynian

Podtyp PEP-CK charakteryzuje się wysoką aktywnością karboksykinazy fosfoenolopirogronianu. U pozostałych podtypów enzym ten jest nieobecny lub wykazuje niewielką aktywność. Rośliny podtypu PEP-CK zawierają niewielką ilość enzymu jabłczanowego zależnego od NADP, lecz wykazują znaczną aktywność enzymu jabłczanowego zależnego od NAD. Karboksykinaza PEP oraz aminotransferaza asparaginianowa obecne są w cytozolu komórek pochew okołowiązkowych[14]. Asparaginian tworzony ze szczawiooctanu w cytozolu komórek mezofilowych transportowany jest do komórek pochew okołowiązkowych. Asparaginian przenoszony jest jednak nie do mitochondriów jak ma to miejsce u podtypu NAD-ME a do cytozolu komórek pochew okołowiązkowych, gdzie z udziałem aminotransferazy asparaginianowej jest przekształcany do szczawiooctanu. Powstały szczawiooctan może być przy udziale ATP przez karboksykinazę PEP dekarboksylowany z wytworzeniem CO2 oraz cząsteczki fosfoenolopirogronianu (PEP)[15]. Szczawiooctan może też być transportowany do mitochondriów i ulegać dekarboksylacji za pośrednictwem dehydrogenazy jabłczanowej oraz enzymu jabłczanowego. Wytworzony w cytozolu PEP może bezpośrednio powrócić do komórek mezofilowych i powtórnie wiązać CO2[16] W komórkach mezofilowych, poza asparaginianem, syntetyzowany jest także jabłczan powstający z przekształcenia szczawiooctanu w chloroplastach z udziałem dehydrogenazy jabłczanowej zależnej od NADP. Powstały jabłczan transportowany jest do mitochondriów komórek pochew okołowiązkowych, gdzie ulega dekarboksylacji z udziałem enzymu jabłczanowego zależnego od NAD. Produktem tej reakcji jest CO2 oraz pirogronian przekształcany następnie w cytozolu do alaniny i transportowany do komórek mezofilowych gdzie z alaniny odtwarzany jest pirogronian[17]. Z powstałego pirogronianu może być odtworzony PEP w chloroplastach komórek mezofilowych. Szacuje się, że około 50% CO2 uwalnianego w komórkach pochew okołowiązkowych pochodzi z dekarboksylacji jabłczanu, pozostała ilość powstaje z przekształcenia szczawiooctanu do PEP. Utlenianie NADH produkowanego przez enzym jabłczanowy w mitochondriach komórek pochew okołowiązkowych dostarcza ATP niezbędnego do działania karboksykinazy PEP[18]. Wśród oznaczanych C3 komponentów fotosyntezy typu C4 największą ilość włączonego 14C obserwowano w alaninie. Zawartość alaniny była znacznie większa niż pirogronianu czy PEP. Nie ustalono dokładnej relacji w transporcie asparaginianu i alaniny. Możliwe, iż dodatkowe grupy aminowe transportowane są pomiędzy mezofilem i komórkami pochew okołowiązkowych przez cykl alanina-pirogronian[19].

[edytuj] Cykl C4 a fotooddychanie

Kukurydza zwyczajna – roślina o fotosyntezie C4 podtypu NADP-ME.
Proso zwyczajne – roślina o fotosyntezie C4 podtypu NAD-ME.
Megathyrsus maximus – roślina o fotosyntezie C4 podtypu PEP-CK.

Fotooddychanie można wyeliminować poprzez zwiększenie stężenia CO2 bądź też obniżenie stężenia O2. Przy fizjologicznym wartościach (pH 7,5 - 8,0) udział CO2 w zawartości węgla nieorganicznego mieści się w granicach 2-5%. U roślin C4 efekt konkurowania O2 z CO2 został przesunięty na korzyść CO2, poprzez zwiększenie jego stężenia w komórkach pochew okołowiązkowych oraz ograniczenie występowania enzymu Rubisco tylko do chloroplastów tych komórek[19]. Już wczesne badania stwierdziły wysoką, od 0,2 do 0,9 mM, zawartość węgla nieorganicznego (CO2+HCO3-) w komórkach pochew okołowiązkowych[20]. Dzięki temu, że produktem dekarboksylacji kwasów jest CO2, i w komórkach pochew okołowiązkowych jest bardzo mała lub brak jest aktywności anhydrazy węglanowej, CO2 stanowi większość puli węgla nieorganicznego (50-80%) a jego stężenie może mieścić się w granicach 0,35 do 0,5 mM, podczas gdy w komórkach mezofilowych stężenie CO2 nie przekracza 5μM[21]. Ponieważ rośliny C4 nie wykazują zmian natężenia pobierania CO2 przy obniżonym stężeniu O2 (1%) i kompensacyjne stężenie CO2 jest bliski zera przyjmuje się, iż praktycznie nie wykazują fotooddychania[19]. Utrzymanie tak dużego stężenia CO2 w komórkach pochew okołowiązkowych możliwe jest dzięki ich grubym ścianom komórkowym, często wysyconym suberyną oraz szybkiemu transportowi metabolitów możliwemu dzięki bardzo licznym plazmodesmom łączącym komórki pochew okołowiązkowych i komórki mezofilowe[22]. Dzięki sprawnej wymianie metabolitów między dwoma typami komórek możliwe jest utrzymywanie gradientu stężeń związków transportowanych między nimi na poziomie 5 do 10 mM[23]. Dodatkowym efektem małej przepuszczalności dla gazów ścian komórek pochew okołowiązkowych jest utrudniona dyfuzja O2 wytwarzanego podczas fotosyntezy. Ten problem nie występuję u większości roślin należących do podtypu NADP-ME, które zawierają znikome ilości fotosystemu II w komórkach pochew okołowiązkowych[24], lecz rośliny pozostałych podtypów prawdopodobnie produkują więcej niż połowę wydzielanego O2 właśnie w tych komórkach. W efekcie stężenie O2 może w nich być 2 do 4 razy wyższe w stosunku do stężenia w powietrzu[19]. Z tego też powodu szczelność komórek pochew okołowiązkowych musi być kompromisem pomiędzy wyciekiem CO2 a gromadzeniem O2. Pomimo podwyższania się zawartości O2 w komórkach pochew okołowiązkowych wyliczany stosunek CO2/O2 w tych komórkach wynosi od 0,5/0,25=2 do 0,37/0,75=0,5 co daje przewagę procesu fotosyntezy nad fotooddychaniem od 400 do 100 krotną[20].

Nie rozstrzygnięto ostatecznie, czy u roślin C4 zachodzi fotooddychanie. Wykształcony w czasie ewolucji mechanizm koncentracji CO2 niewątpliwie w dużym stopniu ogranicza reakcję oksygenacji RuBP. Jednak wiele obserwacji wskazuje, że ten proces u roślin C4 zachodzi, chociaż w niewielkim stopniu. Szacuje się, że fotooddychanie powoduje stratę około 3% węgla w komórkach pochew okołowiązkowych podtypów NAD-ME i PEP-CK, a u podtypu NADP-ME tylko 1,7% asymilowanego węgla[25]. Pomiary pobierania O2 w niskim, kompensacyjnym stężeniu CO2 u kukurydzy wykazały zwiększone pobieranie O2 w takich warunkach. Podwyższone pobieranie tlenu może wiązać się z fotooddychaniem bądź też z występowaniem reakcji Mehlera w warunkach ograniczających fotosyntezę[26]. Wpływ stężenia tlenu na fotosyntezę obserwowano także przy obniżonym do poziomu 20 μl/l stężeniu CO2[27] oraz w młodych liściach kukurydzy[28]. Oznaczenia włączania izotopu 18O2 do podstawowych metabolitów cyklu fotooddechowego (glikolanu, glicyny i seryny) pokazują, iż kukurydza również syntetyzuje związki tworzone podczas fotooddychania, a w podwyższonym stężeniu O2 – 40% ilość metabolitów cyklu C2 wzrasta około dwukrotnie[29]. W obecności inhibitora oksydazy glikolanowej obserwowano syntezę glikolanu[30]. Zahamowanie aktywności syntazy glutaminianu powodowało kumulację NH3, wskazując na zachodzenie fotooddychania i utlenianie glicyny[31]. Stwierdzono, że kiedy fotosynteza C4 była ograniczona poprzez stężenie CO2 cykl C3 był ograniczany przez regenerację RuBP, w wyniku czego ograniczona była także reakcja oxygenacji RuBP i fotooddychanie[32]. Pomiary włączania 14CO2 do glicyny i seryny w liściach kukurydzy wykazały obecność radioaktywnego izotopu 14C w aminokwasach biorących udział w fotooddychaniu[33]. Jednak późniejsza zamiana znakowanego 14CO2 na 12CO2 wcale nie spowodowała obniżenia i spadku radioaktywności w badanych metabolitach[34]. Liście kukurydzy są zdolne do dekarboksylacji glikolanu na świetle[35]. Przyjmuje się za oczywiste, iż przy braku Rubisco w komórkach mezofilowych nie jest inicjowany cykl fotooddechowy. Rola peroksysomów oraz enzymów cyklu glikolanowego w tych komórkach nie jest jasna. W komórkach pochew okołowiązkowych peroksysomy, organella zawierające kluczowe dla cyklu glikolanowego enzymy, obecne są w ilościach 10-50% ich liczebności w komórkach roślin C3. Zawartość peroksysomów jest jednocześnie 1,5 do 12 razy większa niż w komórkach mezofilowych[36]. Enzymy cyklu glikolanowego są zasadniczo obecne w komórkach pochew okołowiązkowych, jednak kilka z tych enzymów jest obecnych w obu typach komórek[19].

[edytuj] Ekologiczne i gospodarcze znaczenie fotosyntezy C4

Rośliny o fotosyntezie C4 szczególnie często występują w ekosystemach trawiastych i sawannach klimatu gorącego. Susza nie jest warunkiem koniecznym do pojawienia się roślin C4, jednak dzięki swojej odporności na niedobór wody są częstymi roślinami w ekosystemach suchych i gorących[37].

Obecnie metabolizm C4 występuje u ok. 1% gatunków roślin, stanowiących ok. 5% biomasy ziemskiej i odpowiadających za ok. 30% wiązania węgla[38]. Do roślin C4 należą gatunki z wielu rodzin, część z nich to rośliny wykorzystywane gospodarczo np.: kukurydza, trzcina cukrowa, sorgo, proso zwyczajne, proso olbrzymie.

[edytuj] Ewolucja

Mechanizm C4 wyewoluował niezależnie u ok. 40 grup roślin (→ konwergencja). Pierwsze rośliny wykorzystujące mechanizm C4 pojawiły się około 23-35 mln lat temu (w epoce oligocenu), natomiast ekologicznie istotne stały się około 6-7 mln lat temu (w miocenie)[39].

Drzewo filogenetyczne rodzaju Flaveria wskazuje,że fotosynteza C4 powstawała niezależnie wiele razy, a jej wykształcenie po[poprzedzał metabolizm pośredni C3-C4[40].

Flaveria


Sartwellia (C3)



C3-C4




F. chloraefolia (C3-C4)


F. oppositifolia (C3-C4)





F. floridana (C3-C4)



C4

F. brownii (C4)


F. linearis (C3-C4)




F. sonorensis(C3-C4)










F. vaginata (C4)


F. pringlei (C3)


F. angustifolia (C3-C4)




F. cronquistii (C3)





F. robusta (C3)


C3-C4


F. ramosissima (C3-C4)



C4


F. palmeri (C4)





F. intermedia (C4)





F. bidentis (C4)


F. campestris(C4)




F. trinervia (C4)


F. australasica (C4)







F. anomala (C3-C4)







[edytuj] Historia badań

Istnienie modyfikacji w fotosyntezie u niektórych roślin zostało odkryte w połowie lat sześćdziesiątych, a podstawowe szlaki asymilacji węgla zostały określone dzięki analizie włączania 14CO2 w związki pośrednie i produkty fotosyntezy roślin C4[41][42][43]. Na początku lat siedemdziesiątych zostało dowiedzione, że podstawą działania szlaku metabolicznego prowadzącego do początkowej asymilacji CO2 w komórkach mezofilowych przez karboksylazę fosfoenolopirogronianu (PEPC)[44] i koncentracji węgla nieorganicznego (CO2+HCO2-) w komórkach pochew okołowiązkowych, gdzie zlokalizowany jest enzym Rubisco[45], jest podział reakcji związanych z fotosyntezą między wymienionymi dwoma typami komórek[46]. W tym okresie stwierdzono również, iż cykl metaboliczny C4 jest szeroko rozpowszechniony zarówno wśród jednoliściennych, jak i dwuliściennych. W połowie lat siedemdziesiątych opisano występowanie trzech podtypów biochemicznych wśród roślin o fotosyntezie C4. Podstawą podziału na trzy podtypy jest enzym odpowiedzialny za przeprowadzenie reakcji dekarboksylacji kwasów C4 w komórkach pochew okołowiązkowych. Może to być: enzym jabłczanowy zależny od NADP (NADP-ME), enzym jabłczanowy zależny od NAD (NAD-ME), lub karboksykinaza PEP (PEP-CK)[47][48][49] . W tym okresie stało się również jasne, że wysoka zawartość CO2 w komórkach pochew okołowiązkowych prowadzi do eliminacji procesu fotooddychania poprzez ograniczenie aktywności oksygenacyjnej Rubisco[50].

[edytuj] Rośliny C4

Fotosynteza C4 występuje jedynie u roślin okrytozalążkowych. Szczególnie często szlak metaboliczny występuje u traw i turzyc, 61% wszystkich roślin C4 należy do Poaceae a 18% do Cyperaceae. Zdecydowanie mniej rozpowszechniona wśród dwuliściennych, 21% dwuliściennych roślin C4 to mniej niż 1% wszystkich dwuliściennych. Większość z nich należy do rzędu Caryophyllales, który zawiera 550 gatunków wśród Chenopodiaceae, 250 wśród Amaranthaceae i 80 wśród Polygonaceae. Kolejne rzędy, w których wykazano zachodzenie fotosyntezy C4 to Malpighiales (Euphorbiaceae), Lamiales (Acanthaceae) i Asterales (Asteraceae). Gatunki C4 zaliczane są do 18 rodzin[51].

[edytuj] Zobacz też

Przypisy

  1. ↑ Hatch M.D.. C4 Photosynthesis: An Unlikely Process Full of Surprises. „Plant Cell Physiol.”. 33, s. 333-342, 1992. 
  2. ↑ Hatch M.D., Kagawa T. 1973. Enzymes and functional capacities of mesophyll chloroplasts from plant with C4-pathway photosynthesis. Arch. Biochem. Biophys. 159, 842-853.
  3. ↑ Liu Y., Dengler N.G. 1994. Bundle sheath and mesphyll cell differentiation in the C4 dicotyledon Atriplex rosea: quantitative ultrastructure. Can. J. Bot. 72, 644-657.
  4. ↑ Bassi R., Marquardt J., Lavergne J. 1995. Biochemical and functional properties of photosystem II in agranal membranes from maize mesphyll and bundle sheath chloroplasts. Can. J. Biochem. 233, 709-719.
  5. ↑ E. Pfundel, E. Nagel, A. Meister. Analyzing the Light Energy Distribution in the Photosynthetic Apparatus of C4 Plants Using Highly Purified Mesophyll and Bundle-Sheath Thylakoids.. „Plant Physiol”. 112 (3), s. 1055-1070, Nov 1996. PMID 12226432. 
  6. ↑ Hatch M.D., Kagawa T. 1976. Photosynthetic activities of isolated bundle sheath cells in relation to differing mechanism of C4 pathway photosynthesis. Arch. Biochem. Biophys. 175, 39-53.
  7. ↑ Boag S., Jenkins C.L.D. 1986. The involvement of aspartate and glutamate in the decarboxylation of malate by isolated bundle sheath chloroplasts from Zea Mays. Plant Physiol. 80, 115-119.
  8. ↑ A. Wingler, RP. Walker, ZH. Chen, RC. Leegood. Phosphoenolpyruvate carboxykinase is involved in the decarboxylation of aspartate in the bundle sheath of maize. „Plant Physiol”. 120 (2), s. 539-46, Jun 1999. PMID 10364405. 
  9. ↑ Chapman K.S.R., Hatch M.D. 1981. Aspartate decarboksylation in bundle sheath cells of Zea mays and its possible contribution to photosynthesis. Aust. J. Pl. Physiol. 8, 237-248.
  10. ↑ RT. Furbank, A. Agostino, MD. Hatch. C4 acid decarboxylation and photosynthesis in bundle sheath cells of NAD-malic enzyme-type C4 plants: mechanism and the role of malate and orthophosphate.. „Arch Biochem Biophys”. 276 (2), s. 374-81, Feb 1990. PMID 2306101. 
  11. ↑ Hatch M.D. 1997. Resolving C4 photosynthesis: trials, tribulations and other unpublished stories. Aust. J. Physiol. 24, 413-422.
  12. ↑ Hatch M.D., Agostino A., Burnell J.N. 1988. Photosynthesis in phosphoenolpyruvate carboxykinase-type C4 plants: activity and role of mitochondria in bundle sheath cells. Arch. Biochem. Biophys. 261, 357-367.
  13. ↑ GE. Edwards. Isolation of Intact and Functional Chloroplasts from Mesophyll and Bundle Sheath Protoplasts of the C(4) Plant Panicum miliaceum.. „Plant Physiol”. 63 (5), s. 821-827, May 1979. PMID 16660820. 
  14. ↑ Ku M.S.B., Spalding M.H., Edwards G.E. 1980. Intracellular localization of phosphoenolopyruvate carboxykinase in leaves of C4 and CAM plants. Plant Sci. Lett. 19, 1-8.
  15. ↑ Watanabe M., Ohnishi J., Kanai R. 1984. Intracellular localization of phosphoenolopyruvate carboxykinase in bundle sheath cells of C4 plants. Plant Cell Physiol. 25, 69-76.
  16. ↑ Burnell J.N., Hatch M.D. 1988. Photosynthesis in phosphoenolopyruvate carboxykinase-type C4 plants: pathways of C4 acid decarboxylation in bundle sheath. Arch. Biochem. Biophys. 260, 187-199.
  17. ↑ Hatch M.D. 1979. Mechanism of C4 photosynthesis in Chloris gayana: pool sizes and kinetics of 14CO2 incorporation into 4-carbon and 3-carbon intermediates. Arch. Biochem. Biophys. 194, 117-127.
  18. ↑ Burnell J.N., Hatch M.D. 1988. Photosynthesis in phosphoenolopyruvate carboxykinase-type C4 Plants: Photosynthetic activities of isolated bundle sheath cells from Urochloa panicoides. Arch. Biochem. Biophys. 260, 177-186.
  19. ↑ 19,0 19,1 19,2 19,3 19,4 Hatch M.D.. C4 photosynthesis: unique blend of modified biochemistry, anatomy and ultrastructure.. „Biochim. Biophys. Acta”. 895, s. 81-106, 1987. 
  20. ↑ 20,0 20,1 Furbank RT., Hatch MD. Mechanism of C(4) Photosynthesis: The Size and Composition of the Inorganic Carbon Pool in Bundle Sheath Cells.. „Plant Physiol”. 4 (85), s. 958-964, grudzień 2006. PMID 16665838. 
  21. ↑ Wong SC., Cowan IR., Farquhar GD. Leaf Conductance in Relation to Rate of CO(2) Assimilation: I. Influence of Nitrogen Nutrition, Phosphorus Nutrition, Photon Flux Density, and Ambient Partial Pressure of CO(2) during Ontogeny.. „Plant Physiol”. 4 (78), s. 821-825, sierpień 2006. PMID 16664333. 
  22. ↑ Edwards GE., Franceschi VR., Ku MS., Voznesenskaya EV., Pyankov VI., Andreo CS. Compartmentation of photosynthesis in cells and tissues of C(4) plants.. „J Exp Bot”. 356 (52), s. 577-90, kwiecień 2001. PMID 11373306. 
  23. ↑ Stitt M, Heldt H.W. 1985. Generation and maintenance of concentration gradients between the mesophyll and bundle sheath in maize leaves. Biochim. Biophys. Acta 808, 400-414.
  24. ↑ Chapman K.S.R., Berry J.A., Hatch M.D. 1980. Photosynthetic metabolism in bundle sheath cells of the C4 species. Zea mays: sources of ATP and NADPH and the contribution of photosystem II. Arch. Biochem. Biophys. 202, 330-341.
  25. ↑ Jenkins C.L.D., Furbank R.T., Hatch M.D. 1989. Mechanism of C4 photosynthesis. A model describing the inorganic carbon pool in bundle sheath cells. Plant Physiol. 91, 1372-1381.
  26. ↑ Volk R.J., Jackson W.A. 1972. Photorespiratory phenomena in maize. Oxygen uptake, isotope discrimination, and carbon dioxide efflux. Plant Physiol. 49, 218-223.
  27. ↑ Dai Z., Ku M.S.B., Edwards G.E. 1993. C4 photosynthesis. The CO2-concentrating mechanism and photorespiration. Plant Physiol. 103, 83-90.
  28. ↑ Dai Z., Ku M.S.B., Edwards G.E. 1995. C4 Photosynthesis. The effect of leaf development on the CO2-concentrating mechanism and photorespiration in maize. Plant Physiol. 107, 815-825.
  29. ↑ Veau E.J., Burris J.E. 1989. Photorespiratory rates in wheat and maize as determined by 18O-labeling. Plant Physiol. 90, 500-511.
  30. ↑ Servaites J.C., Schrader L.E., Edwards G.E. 1978. Glycolate synthesis in a C3, C4 and intermediate photosynthetic plant type. Plant Cell Physiol. 48, 325-330.
  31. ↑ Martin F., Winspear M.J., MacFarlane J.D. Oaks A. 1983. Effect of methionine sulfoximine on accumulation of ammonia in C3 and C4 leaves. Plant Physiol. 71, 177-181.
  32. ↑ Laisk A., Edwards G.E. 1998. Oxygen and electron flow in C4 photosynthesis: Mehler reaction, photorespiration and CO2 concentration in the bundle sheath. Planta 205, 632-645.
  33. ↑ Farineau J., Lelandais M., Morot-Gaudry J.F. 1984. Operation of the glycolate pathway in isolated bundle sheath strands of maize and Panicum maximum. Physiol. Plant. 60, 208-214
  34. ↑ Canvin D.T. 1979. Photorespiration: comparison between C3 and C4 plants. W: Encyclopedia of Plant Physiology. Vol. 6. Photosynthesis II (G. Gibbs, E. Latzko, red.) str. 368-396. Springer Verlag, New York.
  35. ↑ Heichel G. H. 1972. Postillumination respiration of maize in relation to oxygen concentration and glycolic acid metabolism. Plant Physiol. 49, 490-496.
  36. ↑ Frederick S.E., Newcomb E.H. 1971. Ultrastructure and distribution of microbodies in leaves of grasses with and without CO2-photorespiration. Planta 96, 152-174.
  37. ↑ CP. Osborne, RP. Freckleton. Ecological selection pressures for C4 photosynthesis in the grasses.. „Proc Biol Sci”. 276 (1663), s. 1753-60, May 2009. doi:10.1098/rspb.2008.1762. PMID 19324795. 
  38. ↑ Bond WJ., Woodward FI., Midgley GF. The global distribution of ecosystems in a world without fire.. „New Phytol”. 2 (165), s. 525-37, luty 2005. doi:10.1111/j.1469-8137.2004.01252.x. PMID 15720663. 
  39. ↑ Osborne CP., Beerling DJ. Nature's green revolution: the remarkable evolutionary rise of C4 plants.. „Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci”. Jan 29;361. 1465, s. 173-94, 2006. doi:10.1098/rstb.2005.1737. PMID 16553316. 
  40. ↑ Russell K. Monson. The use of phylogenetic perspective in comparative plant physiology and developmental biology. „Annals of the Missouri Botanical Garden”. 83 (1), s. 3-16, 1996. 
  41. ↑ Kortschak HP., Hartt CE., Burr GO. Carbon Dioxide Fixation in Sugarcane Leaves.. „Plant physiology”. 2 (40), s. 209–13, marzec 1965. PMID 16656075. 
  42. ↑ Hatch MD., Slack CR., Johnson HS. Further studies on a new pathway of photosynthetic carbon dioxide fixation in sugar-cane and its occurrence in other plant species.. „The Biochemical journal”. 2 (102), s. 417–22, luty 1967. PMID 6029601. 
  43. ↑ Hatch M.D., Slack C.R.. Photosynthetic CO2-fixation pathways. „Annu. Rev. Plant Physiol.”. 21, s. 141-162, 1970. 
  44. ↑ Hatch MD. Mechanism of C4 photosynthesis in Chloris gayana: pool sizes and kinetics of 14CO2 incorporation into 4-carbon and 3-carbon intermediates.. „Arch Biochem Biophys”. Apr 15;194. 1, s. 117-27, 1979. PMID 443796. 
  45. ↑ Hatch M.D. The C4-pathway on photosynthesis. Evidence for an intermediate pool of carbon dioxide and the identity of the donor C4-docarboxylic acid. „Biochem. J.”. 125, s. 425-432, 1971. 
  46. ↑ Björkman O., Gauhl E.. Carboxydismutase activity in plant with and without β-carboxylation photosynthesis.. „Planta”. 88, s. 197-203, 1969. 
  47. ↑ Gutierrez M., Gracen V.E., Ewards G.E.. Biochemical and cytological relationships in C4 plants.. „Planta”. 119, s. 279-300, 1974. 
  48. ↑ Hatch M.D., Kagawa T.. . Enzymes and functional capacities of mesophyll chloroplasts from plant with C4-pathway photosynthesis. „Arch. Biochem. Biophys.”. 159, s. 842-853, 1973. 
  49. ↑ Huber SC., Edwards GE. Regulation of Oxaloacetate, Aspartate, and Malate Formation in Mesophyll Protoplast Extracts of Three Types of C(4) Plants.. „Plant Physiol”. 2 (56), s. 324-331, sierpień 2006. PMID 16659295. 
  50. ↑ Hatch M.D.. Resolving C4 photosynthesis: trials, tribulations and other unpublished stories.. „Aust. J. Physiol.”. 24, s. 413-422, 1997. 
  51. ↑ Sage R.F., D.A. Wedin, RK Monson: The taxonomic distribution of C4 photosynthesis. w: R.F. Sage, R.K. Monson, ed. C4 plant biology. San Diego, Calif.: Elsevier Inc., 1999, s. 551–584. ISBN 978-0-12-614440-6.
Źródło „http://pl.wikipedia.org/w/index.php?title=Fotosynteza_C4&oldid=36333327”